Molly Parker débute sa carrière de comédienne sur le petit écran, décrochant des rôles dans de nombreux téléfilms comme My Son Johnny (1991), Serving in Silence (1995) et Titanic (1996). Elle passe également par les séries Le Ranch de l'espoir (1991), Highlander (1995) et Six Feet Under (2002) avant d'incarner la belle Alma Garret dans Deadwood (2004).
Au cinéma, elle apparaît dès 1995 dans le court-métrage Les Ailes du courage de Jean-Jacques Annaud, mais c'est un an plus tard, avec le long-métrage Kissed, qu'elle se révèle dans le rôle d'une jeune fille amoureuse et obsédée par la mort. Molly Parker s'illustre ensuite dans Wonderland (1999) de Michael Winterbottom, Sunshine d'Istvan Szabo, puis Le Fantôme de Sarah Williams (2000), une production de Jodie Foster dans laquelle elle côtoie Billy Crudup et Jennifer Connelly.
Après s'être fait remarquer en 2001 dans le sulfureux Centre du monde de Wayne Wang, en compétition au Festival de Cannes, la comédienne se retrouve deux ans plus tard aux côtés de John Cusack dans Max, un film relatant l'adolescence du dictateur Adolf Hitler. Egalement à l'affiche du drame Nine lives (2004), elle incarne l'épouse du détective Louis Simo (Adrien Brody) dans le thriller Hollywoodland (2006).
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