Fils du comédien de théâtre Alan Miller et petit-fils de Bernard Lee qui incarna M dans de nombreux James Bond.
Acteur professionnel depuis l'âge de onze ans, Jonny Lee Miller fait ses véritables débuts au cinéma avec Hackers (1995), un thriller dans lequel il interprète un cyberpunk face à Angelina Jolie. Leur rencontre sur le plateau de tournage débouchera sur un mariage qui prendra fin en 1999. La consécration arrive en 1996 avec le rôle du junkie Sick Boy dans Trainspotting de Danny Boyle.
Suivent la comédie dramatique L'Amour, et après (1998), le film d'aventure Guns 1748 (1999), où il retrouve Robert Carlyle, l'un de ses partenaires de jeu dans Trainspotting, et le polar déjanté Gangsters, sex & karaoké (2000), l'occasion pour Jonny Lee Miller de donner la réplique à Jude Law, son associé dans la société de production Natural Nylon.
Tentant une carrière hollywoodienne, il se retouve à chasser les vampires dans Dracula 2001 (2001) et remplace au pied levé Gerard Butler au casting du thriller d'action Profession profiler (2002) de Renny Harlin.
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