Fils de l'actrice Sharon Thomas.
Dean Cain grandit à Malibu et étudie à la Santa Monica High School. D'abord motivé par une carrière de footballeur, il fréquente sur les bancs de la faculté de Princeton la future top model Brooke Shields. Ayant signé pour jouer dans l'équipe des Buffalo Bills, une blessure au genou met brutalement fin à sa vocation sportive. Dean Cain n'a alors d'autre alternative que de se tourner vers le métier d'acteur.
En 1976, il était déjà apparu dans un film réalisé par son père adoptif Christopher Cain : Elmer. Après s'être illustré dans quelques spots publicitaires, il tourne quelques épisodes de la série Beverly Hills en 1990 puis connaît la consécration aux côtés de Teri Hatcher en interprétant le rôle-titre du feuilleton Lois & Clark : the new adventures of Superman (1993).
Ex-béret vert dans la comédie Best men (1997), il fonde en 1998 sa propre société de production Founded Angry Dragon Entertainment et interprète un homosexuel de Los Angeles dans Le Club des coeurs brisés (2000) de Greg Berlanti. Participant à la Rat race (2001) de David Zucker, il se retrouve face à Denzel Washington dans le polar Out of time (2003) de Carl Franklin.
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