Alan Cumming grandit dans la campagne écossaise, près de Dundee, où son père est garde forestier. Dès son plus jeune âge, il se plaît à participer à toutes les petites pièces montées par son école avant de s'inscrire à des cours de théâtre. A l'âge de 16 ans, il commence à travailler pour Tops, un magazine pour adolescents. Il entre, alors âgé de dix-huit ans, à la Royal Scottish Academy of Music and Drama. Avant même de terminer ses études, il travaille déjà pour le théâtre, la télévision et le cinéma. En 1988, il débute sur les planches au Royal Court Theatre de Londres dans The Conquest of the South Pole qui lui vaut une nomination pour le prix Laurence Olivier du Meilleur Espoir Masculin. Il ne cesse durant sa carrière d'osciller entre le théâtre et le cinéma. En 2008, il joue le rôle de Masha, aux côtés de Dianne Wiest, dans une adaptation de La mouette d'Anton Tchekhov par Viacheslav Dolgachev? où il interprète un exubérant Dionysos dans une version libre des Bacchantes d'Euripide lors du Festival International de théâtre d'Edimbourg.
Au cinéma, il fait surtout des apparitions remarquées et toutes très différentes : il endosse le rôle d'un scientifique russe et vil dans GoldenEye en 1995, puis on le voit en révérend dans Emma l'entremetteuse et en persécuté dans Get Carter aux côtés de Sylvester Stallone (2001). L''année s?avère fructueuse pour l'individu aux multiples facettes -il se plaît à se travestir et à se maquiller- qui surprend une fois de plus en méchant exubérant et loufoque dans les deux épisodes de Spy Kids (2001). La même année, il co-réalise avec Jennifer Jason Leigh, son premier film, The Anniversary Party présentée l'année suivante à Cannes. Le film relate les événements de plus en plus malheureux qui vont s?accumuler au cours d'une soirée qui s?annonçait sous les meilleurs auspices. Sally (Jennifer Jason Leigh), une actrice, et Joe (Alan Cumming), un écrivain, décident de fêter avec leurs amis leur sixième anniversaire de mariage. Cette soirée s'avère déterminante pour l'avenir du couple, qui vient de vivre une année éprouvante. Mais les invités se trouvent aussi à un moment charnière de leur existence et derrière l'apparente légèreté des choses, la soirée va peu à peu révéler les non-dits.
L''acteur, plus que jamais friand de déguisements, joue les mutants dans le second opus de X-Men 2 en 2003, interprétant Diablo, alias Kurt Wagner, à la peau et la fourrure bleues. Il ne réitéra pas l'expérience pour le troisième volet en raison d'une mésentente avec le réalisateur et la société de production. En 2009, il obtient un rôle permanent dans la série américaine The Good Wife, aux côtés de Julianna Margulies. Son allure efféminée et son air ambigu lui permettent d'interpréter le traître, Saturninus, dans le Titus de Julie Taymor tout comme Sebastian, l'homme du péché qui échoue sur une île dans La Tempête (2010) adaptée d'après William Shakespeare par la même réalisatrice. 2010 signe en effet son grand retour au cinéma puisque parallèlement, il tourne aux côtés de Cher et de Christina Aguilera pour la comédie musicale de Steven Antin, intitulée Burlesque et dans laquelle il interprète le rôle d'Alexis, l'hôte des soirées organisées par le "Burlesque Lounge", un music-hall aux allures sixties. L'année d'après marque un changement de registre pour l'acteur qui prête sa voix au Schtroumpf courageux dans un film d'animation dédié aux petites créatures bleues (Les Schtroumpfs).
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